O F-35 do niedawna nie mówiło się w Pentagonie inaczej niż JSF (Joint Strike Fighter), czyli wspólny myśliwiec uderzeniowy. Słowo „wspólny” odnosiło się do projektu samolotu, który zaspokoiłby potrzeby sił powietrznych, lotnictwa marynarki wojennej i lotnictwa piechoty morskiej, bez rozpoczynania konkurujących ze sobą programów zbrojeniowych. W 1990 r. Agencja Zaawansowanych Projektów Obronnych (DARPA) rozpoczęła projekt CALF, czyli budowy lekkiego myśliwca o własnościach stealth.
Równocześnie ruszył projekt rozwoju zaawansowanych technologii uderzeniowych nazwany skrótem JAST. W 1994 r. kongres połączył oba projekty w program Joint Strike Fighter. JSF miał zastąpić przede wszystkim myśliwce F-16, jak również uderzeniowe A-10 Thunderbolt II oraz AV-8B Harrier II. Ze względu na potrzeby piechoty morskiej oraz Brytyjczyków (RAF i Royal Navy), ewentualnego partnera strategicznego projektu, nowy myśliwiec miał mieć możliwość pionowego startu i lądowania.
W 1996 r. ogłoszono oficjalny konkurs na prototyp myśliwca JSF. Stanął do niego Boeing z prototypem X-32 oraz Lockheed z X-35. Samolot Lockheeda swój pierwszy lot jako X-35A (w konfiguracji konwencjonalnej – CTOL) odbył 24 października 2000 r. Następnie ten sam samolot przebudowany do wersji X-35B – zdolnej do pionowego startu i lądowania (V/STOL) – wzbił się w powietrze 24 czerwca 2001 r. Drugi egzemplarz X-35, w wersji dla US Navy oznaczonej jako X-35C swój pierwszy lot odbył 12 lutego 2001 r. Ostatecznie, 26 października 2001 r., zwycięzcą w konkursie został ogłoszony Lockheed Martin. Przyszły myśliwiec otrzymał oznaczenie F-35.
7 lipca 2006 r. z zakładów Lockheeda wytoczono pierwszy produkcyjny egzemplarz F-35A. Tego samego dnia, podczas oficjalnej ceremonii ogłoszono, że F-35 będzie nazywał się Lightning II. Nawiązano tu do nazwy słynnego „diabła z rozwidlonym ogonem”, czyli myśliwca P-38 z II wojny światowej oraz, kurtuazyjnie, do doskonałego brytyjskiego myśliwca z lat 60. BAC Lightning. F-35A Lightning II swój pierwszy lot odbył 15 grudnia 2006 r.
Trzy w jednym
Tak jak zakładał program JSF, myśliwiec F-35 budowany jest w trzech wersjach. Różnice między nimi są na tyle duże, że są to praktycznie trzy różne samoloty. Ogólnie F-35 to jednosilnikowy, ponaddźwiękowy (maks. ok. 1,8 Macha) myśliwiec piątej generacji o własnościach „stealth”, który może przenosić uzbrojenie w wewnętrznych komorach jak i na sześciu pylonach zewnętrznych. Może tankować w powietrzu i ma pełne zdolności do atakowania celów naziemnych dzięki elektro-optycznemu systemowi namierzania i celowania (EOTS). Wyposażony jest w najnowocześniejszy obecnie radar z aktywną matrycą skanowania elektronicznego (AESA) Northrop Grumman AN/APG-81.
F-35A to myśliwiec konwencjonalnego startu i lądowania (CTOL). Najmniejszy i najlżejszy z całej trójki, jako jedyny ma wewnętrzne działko pokładowe GAU-22/A kal. 25 mm. Może manewrować z przeciążeniami rzędu +9g. Napędzany jest silnikiem Pratt & Whitney F135-PW-600 o ciągu 111 kN (ponad 178 kN z dopalaczem). Tak jak F-16 ma „wlew paliwa” umiejscowiony na grzbiecie i przeznaczony do tankowania ze sztywnego bomu. W wewnętrznych zbiornikach mieści 8382 kg paliwa (dla porównania: F-16 – 3250 kg), dzięki czemu maksymalny zasięg F-35A wynosi 2200 km, a promień bojowy (np. z dwiema bombami GBU-32 JDAM o wadze 454 kg każda i dwiema rakietami AIM-120) ok. 1100 km.
F-35B, czyli wersja skróconego/pionowego startu i lądowania (STOVL) ma niemal identyczne wymiary jak wersja A. Jednak dziób samolotu i kabina są szersze, tak aby ich kształt maskował wentylator wspomagający lot w pionie i zawis. Początkowo w F-35B będzie montowany silnik F135-PW-600, jednak wersja brytyjska, a być może również pewna liczba myśliwców wersji amerykańskiej, będzie napędzana silnikiem General Electric/Rolls-Royce F136. F-35B będzie mógł manewrować z przeciążeniami do +7g. Wyposażony jest w chowaną sondę do tankowania w powietrzu z elastycznych przewodów. Systemy STOVL zwiększyły masę F-35B o 1406 kg względem wersji A. Ograniczyły też wielkość zbiorników wewnętrznych, które mogą pomieścić 6351 kg paliwa (dla porównania: AV-8B Harrier II – 3590 kg). Zasięg F-35B wynosi ok. 1600 km, a promień bojowy ok. 833 km, ale jest i tak dwukrotnie większy niż Harriera. Wersja B ma również mniejsze komory wewnętrzne, przez co nie może w nich przenosić uzbrojenia o dużych wymiarach, takiego jak np. bomby GBU-31 JDAM czy rakiety AGM-154 JSOW. Nie ma uzbrojenia pokładowego – może przenosić pod kadłubem zasobnik z działkiem kal. 25mm.